天文18年,公元1549年,年迈的织田信秀娶了和信长年龄相当的美女岩室夫人,整天沉迷于酒色。信长对此大为反感,为了提醒自己的父亲,便自己写了封情书送给岩室夫人。不久这件事闹得满城风雨,信秀大怒便命人把信长叫了过去。两人大吵了一番,“你怎么可以做出这么荒唐的事情来,她可是我的小妾啊。”“现在北有斋藤,南有今川和松平,尾张内还有信友,信光等人,您这样无意于将尾张送给别人。”“说我之前,你先看看你自己吧,整天游手好闲,竟做些让人奇怪的事,这哪里像尾张以后的继承人啊。”“我不需要别人教我做什么,而且只要您依然活着,我就会继续过悠闲的生活。”。。两人争吵的十分激烈,最后信秀没有办法,自己只好和岩室夫人搬到古渡城去居住,把那古野城留给了信长。
而就在信长刚成为那古野城主不久,突然有人来报,今川大军已经攻下尾张的安祥城,守将织田信广被俘。原来,松平氏的当家松平广忠被今川的人暗杀,今川军趁机占领了冈崎城兵进尾张,目的是夺回松平家的人质——竹千代。不久今川的使者就来到了那古野城,要求用信广交换竹千代。信长找来竹千代商议:“现在想用你换回信广,不知道你愿意么?”“我愿意,父亲死了,我要回冈崎去看他。这两年来谢谢您在尾张对我的关照。”就这样,竹千代告别了信长,回到了三河。
新年到了,每个城的主人就在布置自己的城堡,想踏实的好好过个年,暂时忘记乱世的纷扰。织田信秀和岩室夫人正在古渡城里寻欢做乐,缠绵过后,两人躺在床上。信秀刚要睡着,就听外面有人大喊:“父亲大人,大事不好了!”说话的人是信长的弟弟——织田信胜,与信长不同,信胜十分懂得礼数,也深受家臣们的爱代,时刻威胁着信长继承人的位置。到底是什么事情让信胜都忘记了礼数这么失态呢?“什么事,慢慢说。”“清州城那边发现火光,好像是有人攻打清州城。”“今川?还是斋藤?”“带头人是......是信长。”“他也太不知道天高地厚了。”清州城是尾张国里数一数二的大城堡,而城主信友更是信秀争夺尾张最强的对手,多年来两人一直暗中较劲,但都没发生过大的冲突。信秀怕信长的行为让信友发怒会来攻打自己,所以立刻准备战斗。而这时在那古野城里,“哈哈,真是太好玩了。”信长一边大笑,一边叫浓姬倒酒,同席而坐的还有刚才一起去偷袭清州的前田利家和丹羽长秀等人。这时平手政秀急忙跑了过来“殿下,您这次可是闯大祸了。您这样贸然的行动,万一那古野城被人偷袭了可就不妙了。”“所以才选择今天动手,而且那古野这有爷爷,我当然放心了。”再看信友这边,信友的家臣坂井极力要求出兵,以报此仇。可是信友十分多疑,生怕这是信秀诱自己出城的计策,最后作罢。
信长这次胡闹行为,引起了更多家臣的不满。于是以柴田胜家,林秀贞为首的家臣们联名上书给信秀,要求废除信长,立信胜为织田家的继承人。而让信秀十分吃惊的是,联名信上竟还有信长和信胜母亲土田夫人的签名。信秀陷入了烦恼之中,但是没多久,就与世长辞了。
1551年,犬山的织田信清出兵攻打古渡,信秀出城迎战,上马时突发脑病,落马而死。信长闻信,急忙出兵。平手感到信长懂事了,是去为见父亲最后一面,于是自己也带兵出发准备援助信长。可是当平手带兵来到古渡,却连信长的影子都没看见。原来信长趁犬山空虚,直接拿下了犬山城。最后和平手夹击信清,为自己父亲报了仇。
不久举行了信秀的葬礼,信长的打扮让在场的人都十分意外。作为家督继承人应该身穿孝服,而信长则是穿着半边袖子的衣服,光着上半身,光着脚,明显是个浪人的打扮。轮到他去上香的时候,他的举动更是让在场的人目瞪口呆,他没有恭敬的把香插到香炉上,而是把香扔向了父亲的牌位,这狂妄无理的举动,再次激怒了一些反对信长的家臣们。之所以做出这样的行为,是对父亲不听自己告诫过度纵欲的遗恨呢?还是对家臣们的示威呢?其真意只有信长自己明白。